Cerkvė pastatyta 1903 metais Vilniaus Šv. Dvasios brolijos iniciatyva pagal architekto Michailo Prozorovo projektą. Žemės sklypą cerkvei dovanojo Vasilijus Martinsonas, o statybos darbai apmokėti iš tikinčiųjų aukų. Cerkvė pašventinta birželio 1 dieną. Tuo metu prie šventyklos jau buvo parapijos mokykla. Prie cerkvės pastatytas namas vaikų prieglaudai, įkurta biblioteka su didele skaitykla. I pasaulinio karo metu atidaryta prieglauda vaikams iš vargingų šeimų, joje glaudėsi ir kitų krikščionių vaikai, ne tik stačiatikių.Cerkvė dirbo visą laiką, mišios nenutrauktos. 1946 m. parapijoje buvo 400 tikinčiųjų, 1948 m. sovietai cerkvę oficialiai įregistravo. 1956 m. Maskvos patriarchijos lėšomis atliktas kapitalinis remontas. 

1989 metai parapijos klebonu tampa kunigas Petr Miuler, kuris parapijiečių ir savo pastangomis, įrengė šildymo sistemą cerkvėje. 1989 metais buvo atidaryta tikėjimo mokykla, kuri buvo užregistruota buvusios Lietuvos SSR švietimo skyriuje. 1994 metais tikėjimo mokykla persikūrė į jaunimo tikėjimo religinį muzikos centrą. 1997-1998 metais buvo sukurti vitražai, pagirindinis vitražinis sietynas, viršuje įrengti balkonai bažnytiniam chorui.

2007-2009 metais buvo atliktas kapitalinis remontas Lietuvos metropolito Chrizostomo lėšomis. Prie paramos prisidėjo parapijiečiai: Lilija Bezzub ir Viktoras Rubachinas. Kovo 9, 2011 metais įvyko pirmas mūsų parapijiečių susitikimas su nauju Lietuvos Metropolitu Inocentijumi. 2013 metais pastatyta apsaugos ir signalizajos sistema (8 kameros) parapijiečių Olizarenko lėšomis. 2015 metais parapijos choras (regentė Monika Miuler) laimėjo III vietą stačiatikių muzikos konkurse Grodne (Baltarusija). 2015 metais buvo atrestauruoti kiotai (klebono šeimos auka).